Na história do jogo, um jovem rapaz chamado Wander deve viajar por um vasto território, Região Proibida, com o seu cavalo chamado Agro, afim de derrotar dezesseis criaturas, conhecidas simplesmente como Colossi (ou colossus), para conseguir restaurar a vida de uma garota chamada Mono. O jogo é incomum no gênero de ação-aventura já que não existem cidades e afins para serem explorados. Não existe também nenhum personagem com quem interagir e nenhum inimigo além dos colossus. Shadow of the Colossus tem sido descrito como um jogo de puzzle, já que a fraqueza de cada colosso deve ser identificado e explorado para que ele seja derrotado.
Dirigido pelo cineasta Josh Trank (Poder Sem Limites) – sendo produzido no formato live-action – o longa-metragem se encontra na fase de pré-produção sem muitos nomes envolvidos no mesmo.